一艘庞大的外星无人探测器向地球航来,它不时地收回奇特的电波信号:功率弱小的信号煮沸了海水,搅扰了左近的星舰并形成了普遍的破坏。此时,詹姆斯·柯克中将与他的船员们在完成了让斯波克上校复生的义务后,驾驶着从克林贡人那抢来的猛禽舰(被改名为“赏金号”)从瓦肯星返航,虽然他们曾经知道了将面临军事法庭的指控:他们被指控偷盗了联邦星舰进取号,并对她的破坏负有责任。在此关头,尚在恢复终于明白要寻觅的那团体是谁时,回首灯火阑珊处,却已空无一人。的斯波克发现这艘外星探测器正尝试与地球上的座头鲸树立联络;但不幸的是,早在3个世纪前座头鲸就因过度的捕猎而灭绝了。柯克命令“赏金号”进入引力弹射形状,应用太阳的万有引力而穿越时空离开20世纪前期。星舰于1986年抵达了美国加利福尼亚州的旧金山市,船员们将星舰藏在金门公园的一处草坪上。尔后,他们末尾寻觅能与外星探测器沟通的鲸鱼、能将鲸鱼装在星舰上的容器,以及能让猛禽舰恢复动力供应的物质——在星舰穿越时空的旅途中动力简直被耗尽。柯克与斯波克最终取得了一位鲸类专家吉莉安·泰勒博士的协助,她在索萨利托市鲸鱼协会照料中间座头鲸。在阅历了许多的困难后——包括让泰勒置信他们确实来自未来——进取号的船员们成功地营救了中间座头鲸,并将它们带到未来,及时地挽救了地球。然后船员们被带到了联邦委员会的面前,接受众多的指控。没有被作为原告的斯波克也与其他船员们站在了一同。最后,鉴于他们早先的英勇表现,除了对柯克中将的控诉外,针对其他原告的一切控诉都被撤销。柯克以作为一名下级军官却违犯命令的罪行被判有罪,并意味性地被晋升为上校以示惩戒;但作为对他英勇行为的惩处,他被任命为联邦星舰进取号-A的舰长。与进取号船员一同离开23世纪的泰勒博士,决议参与星际舰队并成为一名迷信官。作为情节框架的支线剧情,展现了斯波克逐渐地恢复了他的记忆、他此前取得并接受的人类传统,以及他对自己情感的供认。在影片末尾时,他不明白母亲讯问他的“觉得”有何意义;但到最后,他已能足够看法到“觉得”对人类的重要性,并托父亲通知母亲,他“觉得良好”。